В 1930 году Каунас был временной столицей Литовской Республики. В городе было два действующих храма - Воскресенский храм (имел статус Кафедрального собора) и Свято-Андреевский храм. Для постройки нового собора кабинет Министров выделил 85 тыс. литов. Конечно, этих средств не хватало. Недостаток был восполнен пожертвованиями верующих.

Новый храм был воздвигнут на православном кладбище рядом с Воскресенской церковью в 1935 году. По данным Епархиального совета в 1937 году постоянных прихожан Благовещенского собора было 4560. Служили два священника: прот. Евстафий Калисский (настоятель) и Василий Недвецкий. В соборе с ноября по апрель выставлялась для почитания икона Божией Матери из Сурдегского монастыря (сейчас постоянно находится в соборе).

В 1945 году было 580 прихожан. Советской властью приход был официально  зарегистрирован вместе с приписным Воскресенским храмом 1947 году. Тогда богослужения в соборе совершали 3-4 священника, протодиакон, два псаломщика. В 1957 году  было 2385 православных.

В 1962 году приписной Воскресенский храм был закрыт и был возвращен собору в 1992 году.

В настояшее время в соборе служат три клирика: настоятель прот. Николай Мурашов (благочинный Каунасского округа), прот. Игорь Ринкевич, диакон Константин Панкрашов.